El ñame (Dioscorea spp.) es un tubérculo comestible de importancia económica en regiones tropicales, siendo un alimento básico de más de 155 millones de personas (Andres et al., 2017). Se cultiva principalmente en regiones tropicales y subtropicales de África, Asia, América central y América del sur (González, 2012; Andrés et al., 2017). Este cultivo, desde los años noventa ha adquirido un papel importante en la economía global (González, 2012; Sun et al., 2017), debido al aumento de su consumo y a que se ha extendido su uso en la industria farmacéutica (Siddiqui et al., 2018; Wumbei et al., 2019), hace parte de la dieta humana siendo valorado por sus aporte de calcio, fósforo, hierro, carbohidratos y vitaminas B y C (Andres et al., 2017). Este se ha utilizado en la medicina tradicional africana y asiática para tratar enfermedades como la artritis reumatoide, lesiones traumáticas, bronquitis, enfermedad coronaria, fiebre reumática, además, de mostrar efectos inhibitorios sobre el cáncer (Sun et al., 2017; Siddiqui et al., 2018). En Colombia, el cultivo de ñame es una fuente de ingresos y de empleo rural para pequeños y medianos agricultores (Reina, 2012), existen alrededor de 30.000 familias productoras, el 70% siembra variedades criollas y solo el 16% y el 14% de la producción corresponden a las variedades espino y diamante respectivamente (MADR, 2020).

Existen diferentes problemas que pueden afectar la productividad del cultivo, entre los limitantes de este sistema productivo se encuentra la antracnosis (Colletotrichum spp.), enfermedad que reduce la producción en más del 50% (Abang et al., 2003; Campo, 2011). La enfermedad ha sido limitante en diferentes países productores y en Colombia ha ocasionado pérdidas hasta en un 85% (Campo, 2011). El manejo de la antracnosis involucra el uso de semilla libre del patógeno, la rotación de cultivos, el uso de cultivares resistentes, extracción y quema material infectado y el uso de fungicidas apropiados (Agrios, 2005; Uddin et al., 2018; Islam et al., 2020). A pesar que existen diferentes alternativas para el manejo de la enfermedad, se siguen presentando pérdidas significativas en la producción, principalmente por el desconocimiento que se tiene de la antracnosis, la variabilidad de los síntomas en campo (Ayodele et al., 2006), la alta variabilidad genética de Colletotrichum (Weir et al., 2012) y el surgimiento de razas del patógeno resistentes a las fungicidas empleados en el manejo (Han et al., 2018; Arce et al., 2019), los cuales causan impactos medioambientales negativos (Campo, 2000), y en algunos casos el abandono total del cultivo. Este artículo tiene como objetivo revisar literatura que permita conocer las investigaciones que se están realizando sobre la antracnosis del ñame, epidemiología, la sintomatología, etiología y manejo.

EL CULTIVO DE ÑAME (Dioscorea spp.)

El Ñame (Dioscorea spp.) es un género de amplia distribución y dentro de él se encuentran especies cultivadas y silvestres de la familia Dioscoreaceae; la cual está compuesta de nueve géneros y posee de 600 a 900 especies (Salehi et al., 2019). Alrededor de 25 especies de Dioscorea son alimenticias, 15 especies son medicinales y seis ornamentales (González, 2012). Los orígenes de las especies son diversos, reportándose centro de origen en América tropical (Dioscorea trífida), África occidental (D. rotundata, D. cayenensis, D. bulbífera, D. dumetorum) y el sudeste asiático (D. alata, D. esculenta, D. oposita) (Andres et al., 2017). Las especies más comercializadas en el mundo son D. rotundata y D. alata, siendo esta última la más cultivada (Abang et al., 2003; Frossard et al., 2017). En Colombia, tanto la producción como el consumo del ñame se concentran en la región caribe, donde existen alrededor de 30.000 familias productoras que siembran las variedades Criollo, Espino y Diamante (MADR, 2020).

Enfermedades limitantes de la Producción

El ñame es un tubérculo considerado sustituto de la papa y la yuca, y su consumo, al igual que su producción, se da principalmente en zonas de Clima Tropical Cálido-Húmedo (MADR, 2020). La producción mundial se referencia en 56 países, con una producción de 74.321.794 toneladas; donde el 90% es producida en los países de Nigeria con 50.052.977 ton, Ghana con 8.288.198 ton, Costa de Marfil con 7.148.000 ton y Benín con 3.088.498 ton, mientras que Colombia se encuentra en el puesto número 9, con una producción de 409.165 ton (FAO, 2019). Las enfermedades causadas por hongos y virus son las principales limitaciones para la producción de ñame. La antracnosis causada por Colletotrichum spp., y la enfermedad del mosaico causada por el virus del mosaico del ñame (YMV) son las enfermedades más destructivas del cultivo de ñame (Abang et al., 2001; Ita et al., 2020), siendo la antracnosis la enfermedad de mayor importancia económica, causando hasta un 80% de pérdida de rendimiento donde es endémica (Kolade et al., 2018).

LA ANTRACNOSIS DEL ÑAME

La antracnosis, derivada de una palabra griega que significa "carbón", es el nombre común de las enfermedades de las plantas caracterizadas por lesiones muy oscuras y hundidas que afecta el follaje, tallos, flores o frutos; puede ser causada por especies de Colletotrichum o su teleomorfo Glomerella, afecta numerosos cultivos y plantas ornamentales, ocasionando pérdidas significativas en los trópicos y subtropicales (Agrios, 2005). En la Costa Atlántica colombiana, la antracnosis del ñame se presenta en forma endémica, afectando principalmente a las variedades criollas de D. alata, reduciendo los rendimientos en más del 50% si no se establecen medidas eficaces de manejo (Campo y Luna, 1998). Esta enfermedad es llamada por los agricultores, mancha de hierro o quemazón, presentándose en la región Caribe, colombiana desde 1989 en forma epidémica en el genotipo criollo "concha de coco", arrasando más del 80% de las áreas sembradas (Campo, 2011).

Biología de Colletotrichum spp

La antracnosis es causada por un complejo de especies del género Colletotrichum, entre las cuales se han descrito C. gloeosporioides, C. dematium, C. alatae, C. fructicola, C. theobromicola, C. truncatum (Abang et al., 2002; Castro et al., 2003, Jiménez et al., 2009; Fuentes, 2015, Rosado, 2016; Han et al., 2018) como especies que interactúan en el patosistema.

El ciclo de vida de las especies de Colletotrichum incluye etapas reproductivas tanto sexual (teleomorfo) como asexual (anamorfo), la cuales pueden ocurrir en la planta huésped o en los restos de la planta (Da Silva et al., 2020). El tejido vegetal infectado desarrolla acérvulos, que produce masas de conidios en conidióforos (Moreira et al., 2021). Para invadir las células del huésped las esporas del hongo germinan, forman un germen corto y un apresorio que incluye una capa de melanina en la pared celular del apresorio (Fukada et al., 2019). Luego de la penetración, la mayoría de las especies de Colletotrichum establecen una interacción biotrófica temprana seguida de un cambio a un estilo de vida necrotrófico (De Silva et al., 2017), y por tanto se les conoce como hemibiotróficos. Entre 48 y 72 h después de la inoculación, las hifas se convierten en su fase necrotrófica y secretan enzimas degradantes de la pared celular que matan las células huésped y aparecen los síntomas (Rojo et al., 2017; Tugizimana et al., 2019). Muchas especies de Colletotrichum existen como endófitos que pueden ser patogénicos (Mercado et al., 2019). Estos complejos ciclos de vida, su potencial para infectar de manera cruzada una amplia gama de especies hospedadoras y cambiar su estilo de vida, crean grandes dificultades para el manejo de la antracnosis (Da Silva et al., 2013).

Epidemiología de la antracnosis

La enfermedad se presenta en el campo cuando coinciden varios factores, entre estos se destacan, la susceptibilidad de la planta y el aumento de la población del patógeno, la humedad relativa, las precipitaciones, temperaturas, vientos fuertes; así como la alta intensidad de luz (Campo, 2011). La temperatura óptima para el crecimiento y la esporulación del patógeno varían entre 26°C y 32°C, con una humedad relativa del 100% (Moreira et al., 2021).

Las investigaciones de los aspectos temporales y espaciales de la antracnosis en el ñame, muestran que las epidemias se inician a partir de focos distribuidos al azar, formando un patrón espacial agregado, finalmente se unen, ocasionando quemazones foliares en todo el cultivo; con una tasa de progreso hasta del 0,50, dependiendo del grado de resistencia de los genotipos y la aplicación de fungicidas (Sweetmore et al., 1994; Popoola et al., 2013).

Estudios sobre la fenología del ñame sugieren que las epidemias se establecen cuando la enfermedad alcanza el 10% de incidencia y 5% de severidad, en los inicios de la fase de tuberización especialmente en los genotipos criollos D. alata (Campo y Pérez, 2015).

La antracnosis es una enfermedad policíclica, y continuamente forma nuevos síntomas en hojas y tallos, siendo dispersado los conidios por el salpique de las lluvias y por el viento (Abang et al., 2003; Penet et al., 2014). El inoculo puede pasar de una temporada de cultivo a la siguiente por la semilla asexual contaminada (Penet et al., 2016; Guyader, 2017). Por lo tanto, los intercambios comerciales de tubérculos y las infecciones inactivas confieren la capacidad de diseminación a larga distancia (Frézal et al., 2018).

El patógeno tiene la capacidad de sobrevivir en los residuos de cosecha del ñame, siendo una fuente potencial de inóculo primario (Ripoche et al., 2007). Investigaciones han demostrado el potencial de las malezas para albergar especies de Colletotrichum patógenas en ñame, lo que sugiere la idea de que las malezas sirven como fuentes de inoculo durante el cultivo y explica la prevalencia en los campos después de la cosecha (Dentika et al., 2021).

La epidemia en los genotipos D. alata, en el Caribe húmedo colombiano inicia los primeros síntomas a los 107 días después de siembra, cuando ha acumulado 903,6 grados días, en la fase media del crecimiento vegetativo, desarrollándose la epidemia 15 días después cuando ha acumulado 935,3 grados días, indicando que el periodo crítico de infección de los genotipos susceptibles es al inicio de la tuberización (Campo y Pérez, 2015)

Síntomas de la antracnosis

La antracnosis del ñame, bajo condiciones de campo presenta diferentes tipos de síntomas, entre los cuales se mencionan en el follaje, lesiones café oscuras regulares, irregulares, circulares, coalescentes, no coalescentes, con halos cloróticos, produciendo necrosis extensiva en las hojas y muerte regresiva del tallo (Abang et al., 2003; Amusa et al., 2003). Los síntomas observados son diversos, Ayodele et al (2006), reportaron siete tipos de manchas y cuatro tipos de tizones, los tipos de manchas las diferenciaron por el tamaño, color, halo; mientras que los tizones por su forma y ubicación en la hoja. Evaluaciones realizadas a nivel de laboratorio y bajo condiciones controladas de inoculación en hojas de ñame con diferentes aislados de Colletotrichum spp., ha permitido desarrollar síntomas como los observados en campo que van desde la lesión típica que es una necrosis grande, marrón oscuro, coalescente, alta tasa de expansión; hasta lesiones puntuales, que consta de pequeños puntos de menos de dos mm de diámetro, negros, no coalescente (Castro et al., 2003; Frézal et al., 2018). Actualmente la Universidad de Córdoba se encuentra desarrollando investigaciones encaminadas en las caracterización de los síntomas asociados a la antracnosis del ñame en el departamento de Córdoba.

CARACTERIZACIÓN E IDENTIFICACIÓN DELGENERO Colletotrichum

Métodos convencionales

La identificación precisa de las especies de Colletotrichum junto con el conocimiento de las poblaciones responsables de las epidemias es esencial para desarrollar e implementar estrategias efectivas de manejo de enfermedades (Brown, 2006; Campo, 2011; Raj et al., 2013). Tradicionalmente, la identificación y caracterización de las especies de Colletotrichum se ha basado en caracteres morfológicos, como el tamaño y la forma de conidios y apresorios; existencia de setas; el estado del teleomorfo y los caracteres culturales como el color de la colonia, la tasa de crecimiento y la textura (Abang et al., 2002). El rasgo más usado para discriminar entre especies, es la forma de las conidias, con este se han identificado aislados de C. gloeosporioides en el cultivo de ñame, basándose en la producción de conidios ovales a oblongos o cilíndricos (Abang et al., 2001), mientas que las especies C. dematium y C. alatae reportadas en ñame, se han caracterizado por presentar conidias falcadas (Castro et al., 2003; Jiménez et al., 2009;Lin et al., 2018). Los estudios realizados por Abang et al (2002), clasificaron aislamientos de C. gloeosporioides en ñame según el color de la colonia y la tasa de crecimiento, y se categorizaron en cuatro grupos: el gris de rápido crecimiento (FGG, Fast Growing Grey); oliva de crecimiento rápido (FGO, Fast Growing Olive); salmón de crecimiento rápido (FGS, Fast Growing Salmon); aislados grises de crecimiento lento (SGG, Slow Growing Grey). Sin embargo, estos criterios por sí solos no siempre son adecuados para la identificación de especies debido a la superposición de caracteres morfológicos y la variación fenotípica entre especies en diferentes condiciones ambientales (Than et al., 2008). Se ha evidenciado que los factores ambientales modifican la expresión genética y el fenotipo del hongo, dificultando así su clasificación e identificación (Cao et al., 2019). No obstante, estas inexactitudes se han superado en gran medida mediante el uso de métodos moleculares (Abang et al., 2002; Liu et al., 2016; Lin et al., 2018). La identificación taxonómica correcta es importante en el manejo de enfermedades, como la elección de fungicidas apropiado. Por ejemplo, podría verse diferentes respuestas de especies de Colletotrichum spp. a fungicidas (Arce et al., 2019).

Técnicas moleculares

La genética molecular ha permitido la identificación correcta de las especies de Colletotrichum spp. que afectan el cultivo de ñame (Beltrán, 2000); estas implican el uso de marcadores basados en hibridación del ADN, tales como polimorfismo de longitud de los fragmentos de restricción (RFLPs) (Abang et al., 2002), métodos basados en la reacción en cadena de la polimerasa (PCR), como Polimorfismos en la longitud de fragmentos amplificados (AFLPs) (Aduramigba et al., 2012), Amplificación aleatoria de ADN polimórfico (RAPDs) (Mignouna et al., 2002) y la secuenciación del ADN ribosomal (rADN) que comprende tres genes conservados, el gen de la subunidad grande, el gen de la subunidad pequeña y el gen 5.8S, intercalados con una región espaciadora variable llamada Espaciador Interno Transcrito (ITS), la cual se repite muchas veces en el genoma nuclear (Fox y Narra, 2006). Otros genes utilizados para la caracterización de especies de Colletotrichum, han sido los genes que codifican para las proteínas Beta-tubulina y Gliceraldehído-3- fosfato deshidrogenasa (GAPDH) (Liu et al., 2016; Han et al., 2018; dos Santos et al., 2020). Las técnicas moleculares han identificado la especie Colletotrichum gloeosporioides como agente causal de la antracnosis del ñame en Nigeria (Abang et al., 2001; Abang et al., 2002). También se ha reportado C. fructicola y C. capsici, los cuales se presentaron de manera severa en India y China, causando grandes pérdidas en el cultivo, lo cual motivó a buscar diferentes estrategias para el manejo de la enfermedad (Han et al., 2018;Jehani et al., 2019). Investigaciones han registrado diferentes especies de Colletotrichum asociadas a la antracnosis del ñame, tales como, C. truncatum, C. dematium, C. theobromicola, C. alatae, (Rosado, 2016; Lin et al., 2018). En Puerto Rico, mediante la secuenciación parcial de los genes ITS, GAPDH y β-tubulina se caracterizaron las especies C. gloeosporioides, C. ignotum, C. tropicale, C. aoteora, C. truncatum, C. alatae, C. fructicola, C. theobromicola, C. siamense y C. cliviae (Fuentes, 2015). En Colombia se realizó diagnóstico molecular de C.gloeosporioides en ñame, utilizando la técnica molecular “DNA Amplification Fingerprinting (DAF), estos estudios mostraron patrones altamente polimórficos entre los aislados de la colección (Marroquín et al., 2016). La identificación correcta de los patógenos asociados a la antracnosis del ñame y el conocimiento de la variabilidad de rasgos morfológicos, moleculares y de patogenicidad, resulta de gran importancia para el establecimiento de medidas preventivas y curativas; como la aplicación de fungicidas (Brown, 2006; Campo, 2011; Raj et al., 2013).

MANEJO DE LA ANTRACNOSIS

La antracnosis en el ñame es considerada la enfermedad con mayor distribución, siendo el manejo integrado la mejor estrategia, que incluye la rotación de cultivos, uso de semilla sana, la destrucción de residuos de cosecha, el uso de cultivares resistentes y por último el uso de fungicidas apropiados (Amusa et al., 2003). Estas estrategias también son planteadas en el manejo de la antracnosis en otras especies (Agrios, 2005). Se han realizado trabajos encaminados al manejo de la enfermedad a través de métodos químicos y de resistencia genética; sin embargo, los agricultores prefieren usar genotipos con resistencia a la enfermedad (Nwadili et al., 2017).

Uso de cultivares resistentes

En las regiones tropicales el manejo de la antracnosis se ha realizado estableciendo genotipos de D. alata moderadamente resistentes a la enfermedad, siendo importante la identificación de nuevas fuentes de resistencia. Entre los métodos para identificar la resistencia de los genotipos de ñame a la antracnosis, se emplea la inoculación en invernadero de toda la planta con una o varias cepas virulentas, la inoculación de hojas desprendidas en el laboratorio y la evaluación en campo donde la enfermedad es endémica (Nwadili et al., 2017). Los parámetro más usado para evaluar la resistencia son la severidad, el tamaño de la lesión, la producción de esporas, el área bajo curva de progreso y la tasa de progreso de la enfermedad (Onyeka et al., 2006; Nwadili et al., 2017). La severidad se mide con la escala de seis grados desarrollada por Green y Simons (1994), los cuales describen como 0 = 0%, 1=1%, 2=2%, 3= 3-9%, 4= 10-24%, 5= 25-50, 6= > 50% del tejido de la planta afectada. Una de las estrategias de manejo que se viene implementando en Colombia, en el departamento de Córdoba, son las siembras intercaladas de genotipos susceptibles como el D. alata variedad Concha de coco, con genotipos resistentes como lo es la variedad Diamantes 22, consiguiendo reducir la severidad en el genotipo susceptible en 29% e incrementando los rendimientos en 554 kg.ha^-1(Campo y Luna, 1998). En África e India se ha evaluado la resistencia del banco de germoplasma de ñame a la antracnosis, bajo condiciones de campo en lotes en donde la enfermedad se manifiesta en forma endémica, teniendo como resultado varios genotipos con resistencia a la enfermedad (Ayisah et al., 2019; Arya et al., 2019). Trabajos similares se adelantan en Colombia por parte de la Universidad de Córdoba, quienes vienen evaluando anualmente la resistencia del banco de germoplasma a la antracnosis (Campo, 2011).

Uso de agentes biológicos

Las estrategias de manejo se han enfocado hacia la resistencia genética, control químico y prácticas culturales; por lo que no son muchos los reportes encontrados en esta revisión sobre el uso de biológicos para el manejo. Los reportes encontrados son trabajos experimentales empleando microorganismos antagonistas, a nivel in vitro, casa de malla y bajo condiciones de campo, donde los géneros Trichoderma y Streptomyces presentaron un alto potencial para el control de la antracnosis del ñame (Soares et al., 2006; Palaniyandi et al., 2011; Gwa y Ekefa, 2017). El actinomiceto Streptomyces sp. MJM5763, mostró un alto potencial al reducir la enfermedad tanto en laboratorio como en invernadero; estudios en campo empleando el sustrato de este actinomiceto redujo bajo condiciones de campo 86 y 75% la severidad y la incidencia de la antracnosis (Palaniyandi et al., 2011) siendo una estrategia que podría ser empleada en el manejo integrado de la enfermedad.

Manejo químico

En la región Caribe colombiana existen pocos estudios sobre el uso de fungicidas para el control de la antracnosis en ñame y se ha reportado que los bencimidazoles son los más eficientes en el manejo (Osorio, 1989). No obstante, estas investigaciones son antiguas, requiriendo evaluar la sensibilidad con los aislados de Colletotrichum. Investigaciones realizadas por Arce et al., (2019) en Costa Rica indicaron que las concentraciones de fungicidas químicos utilizadas sobre los aislamientos fúngicos de Colletotrichum gloeosporioides, Colletotrichum truncatum y Mycoleptodiscus sp. asociados a la antracnosis del ñame, no alcanzaron el 100 % de inhibición micelial; y productos como el Carbendazin, Propiconazol y Propineb fueron los de mayor eficacia; mientras que, la Azoxistrobina no fue eficaz a ninguna concentración sobre ningún aislamiento. Rosado (2016), mediante ensayos colorimétricos in vitro, mostraron que los fungicidas Fludioxonil, Ciprodinil, Penthiopyrad, Clorotalonil inhibieron el crecimiento micelial de aislados de C. gloesporioides y C. alatae causantes de antracnosis en ñame en Puerto Rico, además se evidenció resistencia a Azoxystrobin. En China se ha reportado la resistencia de Carbendazim en el manejo de la antracnosis causada por el complejo C. gloeosporioides en cultivos de ñame debido a la mutación que ha sufrido esta especie en el gen E198A de la β-tubulina 2TUB2 (Han et al., 2018). Estos trabajos indican que el género Colletotrichum ha mostrado la tendencia a presentar resistencia a los fungicidas usados para el manejo de la antracnosis en ñame, debido a que posee una extraordinaria capacidad de adaptación y variabilidad genética elevada (Weir et al., 2012;Suwannarat et al., 2017).

CONCLUSIONES

El cultivo de ñame es de gran importancia en las regiones tropicales, por ser parte de la seguridad alimentaria. Las enfermedades limitan la producción, siendo la antracnosis la de mayor importancia económica en los países productores, afectando las especies D.alata y D. rotundata. Entre los géneros fungosos causantes de la antracnosis se reporta un complejo de especies de Colletotrichum, siendo C. gloeosporioides la de mayor incidencia.

El manejo integrado, es la estrategia recomendada en el manejo de la enfermedad; esta involucra la siembra en lotes que no tenga residuos de cosecha de ñame en la superficie y el establecimiento de genotipos resistentes o tolerantes. La semilla antes de la siembra debe ser tratada con fungicidas a base de bencimidazoles, Carbendazin, Propiconazol, Propineb o Clorotalonil. Las practicas agronó- micas durante el desarrollo del cultivo deben hacerse oportunamente, como son la fertilización adecuada, la distancia de siembra, el control de malezas y aplicación de fungidas teniendo en cuenta el periodo crítico de la infección y el límite de daño económico para la región.

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Información adicional

Conflicto de Intereses: Los autores declaran que es un trabajo original y no existió conflicto de intereses de ningún tipo en la elaboración y publicación del manuscrito.